Grzyby, które sterują owadami. Co naprawdę robią mrówkom, muchom i cykadom

Spis treści

• Nie jeden „grzyb zombie”
• Jak często grzyby
  zabijają owady
• Jak zarodnik pokonuje
  pancerz
• Owady też się bronią
• Kolonia broni się razem
• Dlaczego miejsce
  śmierci ma znaczenie
• Mrówka wspina się i
  zaciska żuwaczki
• Mrówka bez grzyba w
  mózgu
• Geny,
  rytm dobowy i pierwszy kandydat na efektor
• Mucha wybiera wysokość i
  porę
• Cykada z „solniczką”
  zarodników
• Pasożyty starsze
  od wielu linii owadów
• Od związku z
  roślinami do zabijania owadów
• Zabójca owada i partner
  rośliny
• Grzyb zamiast części
  oprysku
• Dlaczego
  wynik z laboratorium słabnie w polu
• Nie tylko insektycyd
• Mykowirusy i
  modyfikowanie szczepów
• Jiangcan, czyli
  jedwabnik jako surowiec
• Maczużnik
  chiński między badaniem a reklamą
• Czy te grzyby zagrażają
  ludziom
• Słownik najważniejszych
  pojęć
• Najczęstsze pytania
• Czego nadal nie wiadomo

Nie jeden „grzyb zombie”

Grzyby entomopatogeniczne to różnorodna grupa grzybów zdolnych do
zakażania owadów i innych stawonogów. W zależności od przyjętej
klasyfikacji i zakresu zestawienia mówi się o ponad 1000 opisanych
gatunków albo o ponad 1200 taksonach. W polskich opracowaniach podawano
około 230 gatunków występujących w kraju (Gielen i in. 2024; Zimowska i
Król 2019). Rozbieżność nie musi oznaczać błędu. Wynika między innymi ze
zmian systematycznych, różnego ujmowania zespołów gatunków i stale
przybywających danych molekularnych.

Popkultura eksponuje spektakularne przypadki, przez co łatwo uznać,
że zakażone owady są w naturze powszechne. Przegląd obejmujący 79 badań,
122 gatunki grzybów i 104 gatunki owadów dał medianę rozpowszechnienia
infekcji w dzikich populacjach równą 8,2%. Autorzy zaznaczyli, że wynik
może być zawyżony przez stronniczość publikacyjną: badania, w których
infekcję łatwo wykryto, mają większą szansę na opisanie niż wyniki
zerowe (Gielen i in. 2024).

Jeszcze wyraźniej widać to w rozkładzie wyników. W 955 obserwacjach
prewalencja nie przekraczała 10%, a próg epizoocji, zdefiniowany jako
śmiertelność powyżej 70%, osiągnęło tylko 5,4% opisanych interakcji.
Baza była przy tym mocno przesunięta w stronę pól, sadów, poboczy i
środowisk miejskich. Zaledwie 25 spośród 79 badań dotyczyło siedlisk
uznanych za naturalne. Dane najlepiej opisują więc systemy łatwe do
obserwacji i ważne dla rolnictwa, nie całą przyrodę (Gielen i in.
2024).

Nie istnieje też jeden uniwersalny mechanizm „przejęcia kontroli”.
Maczużniki atakujące mrówki, owadomorek muszy i Massospora
pasożytująca na cykadach należą do odległych linii ewolucyjnych.
Precyzyjne sterowanie zachowaniem gospodarza powstawało u grzybów
niezależnie więcej niż raz (Elya i in. 2018).

Nazwy dodatkowo komplikują obraz. Dawne szerokie ujęcie rodzaju
Cordyceps zostało rozdzielone na podstawie danych
molekularnych. Grzyby atakujące mrówki, dawniej łączone pod jedną
rozpoznawalną nazwą, należą dziś do Ophiocordyceps, a
określenie O. unilateralis sensu lato oznacza kompleks blisko
spokrewnionych gatunków. Badania okazów z Brazylii, Kolumbii, Stanów
Zjednoczonych, Australii i Japonii doprowadziły w jednej pracy do
opisania 15 nowych gatunków związanych z mrówkami. Różniły się
gospodarzami, budową zarodników i miejscem śmierci owada (Araújo i in.
2018).

Specjalizacja nie jest szczegółem taksonomicznym. Decyduje o tym, czy
zarodnik potrafi przykleić się do oskórka, rozpoznać jego skład
chemiczny, przebić go, przeżyć w hemolimfie i zakończyć cykl w
odpowiednim środowisku. Szczep skuteczny przeciw jednemu szkodnikowi
może działać słabo na inny gatunek, nawet jeśli oba owady należą do tego
samego rzędu. Dlatego nazwa gatunku grzyba nie wystarcza do przewidzenia
wyniku zabiegu biologicznego (Sharma i in. 2023; Wang i in. 2022).

Jak często grzyby zabijają owady

Mediana prewalencji 8,2% nie znaczy, że dokładnie taki odsetek owadów
jest zakażony w każdym lesie i na każdym polu. Jest wartością środkową
dla zestawu wyników z różnych kontynentów, siedlisk, sezonów, gospodarzy
i metod wykrywania. W części badań liczono tylko widoczne zwłoki z
zarodnikującym grzybem. W innych zakażenie rozpoznawano przed śmiercią
owada lub potwierdzano metodami laboratoryjnymi. Każda metoda widzi
trochę inny fragment zjawiska (Gielen i in. 2024).

Różnice pomiędzy grupami grzybów były duże. Najwyższe wartości
prewalencji notowano wśród przedstawicieli Neozygitales, a najniższe
wśród Eurotiales. Znaczenie miały także pora roku, zagęszczenie
gospodarza, wilgotność i łatwość przenoszenia zarodników. Epizoocja,
czyli gwałtowny wzrost liczby zachorowań w populacji zwierząt, wymaga
zbiegu warunków sprzyjających zarówno patogenowi, jak i kontaktowi
pomiędzy kolejnymi gospodarzami (Gielen i in. 2024).

Grzyb może wpływać na populację nawet wtedy, gdy nie wywołuje
widowiskowej masowej śmiertelności. Zakażony owad może krócej żyć, mniej
się rozmnażać albo zmienić żerowanie. Tych efektów nie zawsze widać
podczas jednorazowej kontroli terenu. Przegląd Gielena i współautorów
koncentrował się na śmiertelności oraz rozpowszechnieniu zakażeń,
dlatego nie obejmuje całego kosztu infekcji ponoszonego przez gospodarza
(Gielen i in. 2024).

Istnieje też problem niewidocznych danych. Badacz łatwiej zauważy
zwłoki mrówki przyczepione do liścia niż owada, który zginął w ściółce i
szybko został zjedzony. Łatwiej opublikować opis epizoocji niż
wielomiesięczne poszukiwania zakończone brakiem zakażonych osobników. To
właśnie dlatego autorzy metaanalizy ostrzegali przed możliwym zawyżeniem
szacunku przez stronniczość publikacyjną (Gielen i in. 2024).

Jak zarodnik pokonuje pancerz

Owada chroni kutykula, czyli zewnętrzna warstwa oskórka zawierająca
między innymi chitynę, białka i lipidy. Zarodnik grzyba najpierw musi
utrzymać się na tej powierzchni. Dopiero potem kiełkuje i tworzy
strukturę ułatwiającą wniknięcie. Nacisk mechaniczny wspierają enzymy
rozkładające składniki oskórka: chitynazy, proteazy i lipazy. W
odróżnieniu od wielu bakterii i wirusów owadzich grzyb nie musi zostać
połknięty. Może wejść bezpośrednio przez powierzchnię ciała albo w
okolicy przetchlinek (Pavlyushin i in. 2020; Sharma i in. 2023).

Pierwszy kontakt nie przesądza jeszcze o zakażeniu. Powierzchnia
zarodnika ma właściwości ułatwiające przyczepienie do woskowej warstwy
oskórka, ale skład kutykuli różni się pomiędzy gatunkami owadów i
zmienia się wraz z wiekiem. Deszcz, ocieranie o roślinę oraz czyszczenie
ciała mogą usunąć zarodnik, zanim wykiełkuje. Dlatego szczep skuteczny
wobec jednego gospodarza nie musi równie dobrze zakażać innego, nawet
blisko spokrewnionego owada (Sharma i in. 2023; Wang i in. 2022).

Po przytwierdzeniu zarodnik tworzy strzępkę kiełkową, a u wielu
gatunków także spłaszczoną strukturę dociskającą się do oskórka. Enzymy
nie działają osobno. Lipazy naruszają warstwę lipidową, proteazy
rozkładają białka, a chitynazy otwierają drogę przez część chitynową.
Znaczenie nacisku i poszczególnych enzymów zależy od gatunku grzyba,
szczepu oraz miejsca wnikania (Pavlyushin i in. 2020; Wang i in.
2022).

Po przekroczeniu kutykuli patogen trafia do hemocelu, jamy ciała
wypełnionej hemolimfą. Tam spotyka komórkową i humoralną odpowiedź
odpornościową gospodarza. Może przechodzić w formy drożdżopodobne,
blastospory albo struktury trudniejsze do rozpoznania przez odporność
owada. Owadomorek muszy rośnie wewnątrz gospodarza także jako
protoplasty pozbawione ściany komórkowej. W hodowli na muchach domowych
cykl wewnątrz gospodarza trwał 6 do 7 dni (De Fine Licht i in.
2023).

Grzyb zużywa zasoby owada, uszkadza tkanki i może wydzielać toksyny.
Po śmierci gospodarza musi jeszcze zabezpieczyć zdobyty pokarm, przebić
ciało i rozpocząć zarodnikowanie w odpowiednim oknie temperatury oraz
wilgotności. Zwłoki mogą wyschnąć, zostać zalane, zjedzone albo
skolonizowane przez inne mikroorganizmy. Manipulacja miejscem i porą
śmierci zwiększa szanse ukończenia tego etapu, lecz nie wszystkie grzyby
entomopatogeniczne wykształciły taką strategię (Lovett i St. Leger 2014;
Elya i in. 2018).

Owady też się bronią

Owad nie jest biernym pojemnikiem na grzybnię. Jeszcze przed
zakażeniem może omijać powierzchnie pachnące patogenem, strząsać
zarodniki i czyścić ciało odnóżami. Zachowania pielęgnacyjne są pierwszą
linią obrony, ponieważ działają zanim grzyb przekroczy oskórek. U
niektórych gospodarzy znaczenie ma także gorączka behawioralna, czyli
wybór cieplejszego miejsca, które pogarsza warunki wzrostu patogenu
(Zhang i in. 2024).

Kutykula jest jednocześnie pancerzem mechanicznym i barierą
chemiczną. Jej grubość, zawartość lipidów oraz związki obecne na
powierzchni wpływają na przyczepianie i kiełkowanie zarodników. Po
naruszeniu oskórka uruchamia się odpowiedź komórkowa. Hemocyty mogą
pochłaniać drobne elementy patogenu, otaczać większe struktury i
uczestniczyć w tworzeniu melaniny wokół miejsca infekcji. Odpowiedź
humoralna obejmuje między innymi białka i peptydy działające przeciw
mikroorganizmom (Zhang i in. 2024).

Patogen odpowiada zmianą własnej powierzchni, tempem wzrostu i
wydzielanymi związkami. Zakażenie jest więc wyścigiem, a nie pojedynczym
ciosem. Jeżeli grzyb rozmnoży się w hemolimfie szybciej, niż gospodarz
zdoła go odizolować, uzyskuje dostęp do tkanek oraz składników
odżywczych. Jeżeli reakcja owada jest skuteczna, infekcja może zatrzymać
się przed wystąpieniem widocznych objawów.

To tłumaczy, dlaczego wynik testu laboratoryjnego nie daje prostego
przepisu na zabieg w polu. Stan fizjologiczny owada, jego wiek,
temperatura, wcześniejszy kontakt z patogenami i możliwość czyszczenia
ciała zmieniają szansę infekcji. Preparat zawierający właściwy gatunek
grzyba może zadziałać słabo, jeśli zarodniki trafią na niewłaściwe
stadium rozwojowe szkodnika albo szybko znikną z powierzchni ciała
(Sharma i in. 2023).

Kolonia broni się razem

U owadów społecznych dochodzi jeszcze odporność zbiorowa. Mrówki mogą
czyścić współtowarzyszki, wynosić zwłoki, ograniczać kontakt z
osobnikiem wykazującym objawy albo modyfikować organizację gniazda.
Takie działania zmniejszają liczbę zarodników docierających do kolejnych
gospodarzy i skracają czas, w którym zakażone ciało pozostaje wśród
zdrowych osobników (van Roosmalen i de Bekker 2024).

Z perspektywy grzyba gniazdo jest zarazem atrakcyjne i niebezpieczne.
Skupia wielu potencjalnych gospodarzy w jednym miejscu, lecz ma sprawny
system higieny. Patogen, który doprowadza mrówkę do śmierci poza
gniazdem, omija część tych zabezpieczeń. Jeżeli ciało zostanie
przyczepione do rośliny nad trasą robotnic, zarodniki mogą trafiać na
kolejne mrówki bez konieczności wzrostu wewnątrz kolonii.

Tak powstają „cmentarzyska mrówek”, czyli skupienia zakażonych zwłok
w miejscach zapewniających grzybowi odpowiedni mikroklimat oraz dostęp
do gospodarzy. Nie są dowodem na świadomy plan pasożyta. To wynik
selekcji: warianty grzyba, które kończą cykl w miejscach sprzyjających
transmisji, pozostawiają więcej potomnych zarodników (Hughes i in. 2009;
van Roosmalen i de Bekker 2024).

Dlaczego miejsce śmierci ma znaczenie

Dla grzyba śmierć gospodarza w niewłaściwym miejscu może oznaczać
utratę całej inwestycji. Na suchej, nasłonecznionej powierzchni ciało
szybko traci wodę. W strumieniu zarodniki mogą zostać spłukane. W
gnieździe zwłoki zostaną wyniesione albo odizolowane. Położenie ciała
wpływa także na ruch powietrza, wilgotność oraz prawdopodobieństwo
kontaktu zarodników z kolejnymi owadami.

U mrówek zakażonych przez przedstawicieli kompleksu
Ophiocordyceps unilateralis obserwowano powtarzalną sekwencję:
opuszczenie zwykłych tras, wspinaczkę po roślinie, zacisk żuwaczek na
tkance i śmierć w pozycji utrzymującej ciało nad podłożem. W badaniach
terenowych z Tajlandii 98% obserwowanych mrówek zacisnęło żuwaczki na
głównym nerwie liścia. Miejsca śmierci skupiały się około 25 cm nad
ziemią, po północnej stronie roślin, w wilgotnym mikroklimacie (Hughes i
in. 2009).

Nie należy z tych wartości tworzyć uniwersalnej reguły dla wszystkich
„mrówek zombie”. Praca dotyczyła określonego układu gospodarz, pasożyt i
siedlisko. Inne gatunki przytwierdzają się do gałązek, kolców albo
spodniej części liści. Araújo i współautorzy opisali 15 nowych gatunków
i kombinacji taksonomicznych, które różniły się gospodarzami, budową
zarodników oraz miejscem śmierci (Araújo i in. 2018).

Mrówka wspina się i zaciska żuwaczki

Określenie „mrówka zombie” sugeruje prosty przełącznik: zdrowy owad
zostaje zainfekowany, a grzyb przejmuje sterowanie. Badania pokazują
proces rozciągnięty w czasie. Patogen najpierw rozwija się w ciele,
zmienia metabolizm gospodarza, oddziałuje na rytm aktywności i dopiero w
końcowej fazie prowadzi do charakterystycznego ugryzienia. Sekwencja
musi być zsynchronizowana z warunkami sprzyjającymi dalszemu wzrostowi
grzyba (de Bekker i in. 2015; van Roosmalen i de Bekker 2024).

Zaciśnięcie żuwaczek ma znaczenie konstrukcyjne. Martwa mrówka nie
może aktywnie utrzymywać pozycji, więc mocny chwyt przytwierdza jej
ciało na czas rozwoju grzyba. Następnie patogen wykorzystuje zasoby
gospodarza i tworzy strukturę zarodnikotwórczą. Dopiero powodzenie tego
etapu pozwala mu rozsiać zarodniki na obszar uczęszczany przez kolejne
mrówki.

Nie każdy element zachowania musi wynikać z jednego sygnału. Zmiana
lokomocji, reakcji na światło, rytmu dobowego i pracy żuwaczek może
powstawać przez różne drogi. W chwili charakterystycznego ugryzienia
aktywne są liczne geny zarówno patogenu, jak i gospodarza. Badanie
ekspresji genów z 2015 roku pokazało złożony obraz zmian, a nie
działanie jednego „genu zombie” (de Bekker i in. 2015).

Mrówka bez grzyba w mózgu

Najbardziej rozpowszechniony mit mówi, że Ophiocordyceps
wypełnia mózg mrówki i steruje nim jak marionetką. Rekonstrukcja
trójwymiarowa tkanek zakażonych mrówek pokazała coś innego. Komórki
grzyba tworzyły rozbudowaną sieć w ciele i oplatały włókna mięśniowe, w
tym mięśnie żuwaczek. Nie stwierdzono ich jednak w mózgu (Fredericksen i
in. 2017).

Brak komórek grzyba w mózgu nie oznacza, że układ nerwowy pozostaje
bez zmian. Patogen może wpływać na niego za pośrednictwem związków
wydzielanych do hemolimfy, zmian metabolicznych albo sygnałów
powstających w innych tkankach. Oddziaływanie na mózg nie wymaga
fizycznego przerastania neuronów. Badanie anatomiczne rozstrzygnęło
kwestię położenia strzępek, ale nie wskazało jednego kompletnego
mechanizmu sterowania zachowaniem.

Równie ostrożnie trzeba interpretować komórki grzyba przy mięśniach.
Ich obecność nie dowodzi, że bezpośrednio wymuszają skurcz żuwaczek.
Późniejsze interpretacje wskazują, że sieć może uczestniczyć w
pobieraniu składników odżywczych z tkanki. Aby wykazać kontrolę skurczu,
potrzebne byłyby dowody łączące konkretny sygnał grzyba z fizjologią
mięśnia i zachowaniem całego zwierzęcia (van Roosmalen i de Bekker
2024).

Geny, rytm dobowy i pierwszy kandydat na efektor

Analizy transkryptomiczne pozwalają sprawdzić, które geny patogenu i
gospodarza są aktywne w określonej fazie infekcji. W doświadczeniu na
mrówkach Camponotus castaneus badacze porównali ekspresję genów
w chwili ugryzienia liścia. Zmiany obejmowały wiele procesów
biologicznych, co pasuje do zachowania złożonego z ruchu, orientacji,
pracy mięśni i sygnałów czasowych (de Bekker i in. 2015).

Rytm dobowy jest ważny, ponieważ okno korzystnej wilgotności i
temperatury może trwać krótko. Zachowanie pojawiające się o niewłaściwej
porze nie zapewni grzybowi takiej samej szansy zarodnikowania. Przegląd
mechanizmów manipulacji podkreśla udział metabolitów, białek
wydzielniczych, zmian w układzie nerwowym oraz pracy mięśni. Nadal nie
ma jednego modelu wyjaśniającego wszystkie zakażenia
Ophiocordyceps (van Roosmalen i de Bekker 2024).

W 2025 roku opisano w preprincie wydzielany peptyd wiążący skramblazę
jako pierwszego potwierdzonego kandydata na efektor behawioralny
Ophiocordyceps camponoti-floridani. Testy na nicieniu
Caenorhabditis elegans i mrówce Camponotus floridanus
wykazały zmiany zachowań węchowych. Jest to ważny krok od korelacji do
konkretnej cząsteczki, ale wynik nie stanowi jeszcze pełnego wyjaśnienia
wspinaczki, ugryzienia i śmierci w określonym miejscu (Beckerson i in.
2025).

Słowo „efektor” oznacza cząsteczkę wytwarzaną przez patogen, która
zmienia proces biologiczny gospodarza. Jeden efektor może wpływać na
wybrany element reakcji. Cały fenotyp rozszerzony, czyli złożone
zachowanie gospodarza zwiększające sukces pasożyta, prawdopodobnie
wymaga współdziałania wielu sygnałów i zmian fizjologicznych.

Mucha wybiera wysokość i porę

Owadomorek muszy, Entomophthora muscae, pokazuje, dlaczego
nie wolno przenosić mechanizmu z mrówki na wszystkie owady. Zakażone
muchy przed śmiercią wspinają się, przytwierdzają aparat gębowy do
podłoża i unoszą skrzydła. Taka pozycja odsłania odwłok i ułatwia
wyrzucanie zarodników. W modelu laboratoryjnym na Drosophila
melanogaster sekwencja zachowania była powtarzalna i pojawiała się
w związku z porą doby (Elya i in. 2018).

W tym przypadku grzyb wnika do układu nerwowego. Badania z 2023 roku
połączyły wspinaczkę przedśmiertną z neuronami regulującymi rytm
okołodobowy. Wyciszenie określonych neuronów blokowało wspinaczkę, choć
nie zatrzymywało samej infekcji. Autorzy wykazali też, że substancje
wydzielane do hemolimfy mogą uruchamiać elementy zachowania bez prostego
zastępowania pracy mózgu przez tkankę grzyba (Elya i in. 2023).

Owadomorek wykorzystuje zatem inną anatomię zakażenia niż
Ophiocordyceps u mrówek. W obu historiach gospodarz trafia
wysoko i umiera w pozycji dogodnej dla rozsiewania, ale podobny finał
powstaje inną drogą. To przykład konwergencji: odległe linie pasożytów
niezależnie wykształciły rozwiązania prowadzące do zbliżonego efektu
ekologicznego.

Martwe muchy przyklejone do szyb i ścian z uniesionymi skrzydłami
można spotkać również w Polsce. Sam wygląd nie zawsze pozwala jednak
oznaczyć gatunek patogenu, ponieważ muchy zakażają też grzyby pokrewne.
W oborach infekcja E. muscae może w sprzyjających warunkach
objąć do 100% lokalnej populacji much, lecz nie jest to wartość
opisująca każde miejsce i sezon (De Fine Licht i in. 2023).

Cykada z „solniczką” zarodników

Grzyby z rodzaju Massospora nie potrzebują szybkiej śmierci
gospodarza. Zakażona cykada pozostaje aktywna, choć końcowa część jej
odwłoka zostaje zastąpiona masą zarodników. Podczas ruchu rozsypuje je
jak solniczka. Owad podejmuje też zachowania rozrodcze, które zwiększają
liczbę kontaktów z innymi cykadami i tym samym szansę transmisji (Boyce
i in. 2019).

W zakażonych cykadach wykryto związki kojarzone z roślinami i
grzybami psychoaktywnymi. Massospora cicadina wiązała się z
obecnością katynonu, a M. platypediae oraz M.
levispora z psylocybiną. Samo wykrycie związku nie rozstrzyga, jak
dokładnie wpływa on na zachowanie cykady. Nie oznacza również, że
zakażone owady stanowią praktyczne źródło substancji psychoaktywnej dla
człowieka (Boyce i in. 2019).

Popularne przeliczenia wskazują, że do uzyskania dawki katynonu
odczuwalnej przez człowieka trzeba byłoby zjeść od około 200 tysięcy do
miliona zakażonych cykad. To szacunek popularyzatorski, nie zachęta do
eksperymentu. Opowieść o „narkotykowych cykadach” zaciera ważniejszy
problem: dlaczego pasożyt utrzymuje ciężko uszkodzonego gospodarza w
ruchu i jak łączy metabolity z transmisją (Fungi Magazine
2018/2019).

Genom Massospora cicadina jest niezwykle duży jak na grzyba.
Złożenie genomowe miało 1,49 miliarda par zasad, a około 92% stanowiły
elementy transpozycyjne. Tak duża liczba powtarzalnych sekwencji
utrudnia składanie genomu i wyszukiwanie genów odpowiedzialnych za
metabolizm oraz interakcję z gospodarzem (Stajich i in. 2022).

Pasożyty starsze od wielu linii owadów

Dwa kopalne grzyby opisane w 2025 roku zachowały się w bursztynie
birmańskim sprzed około 99 milionów lat. Paleoophiocordyceps
gerontoformicae znaleziono na poczwarce mrówki, a P.
ironomyiae na muchówce. Okazy pokazują, że wyspecjalizowane związki
grzybów z owadami istniały w środkowej kredzie, gdy po lądzie chodziły
jeszcze dinozaury (Zhuang i in. 2025).

Skamieniałość daje bezpośredni punkt w czasie, a datowanie
molekularne pozwala oszacować wcześniejsze rozgałęzienia drzewa
rodowego. W analizie Zhuang i współautorów początek rodzaju
Ophiocordyceps oszacowano na około 133 miliony lat temu. Tę
datę należy traktować jako wynik modelu z zakresem niepewności, nie
moment, który można wskazać co do roku.

Wcześniej ważnym śladem były skamieniałe liście z Messel sprzed około
48 milionów lat, noszące charakterystyczne ślady ugryzień przypominające
zachowanie współczesnych zakażonych mrówek. Liść zachował skutek
zachowania, a nie ciało grzyba. Bursztyn dostarczył brakującego rodzaju
dowodu: struktury patogenu związane bezpośrednio z gospodarzem (Zhuang i
in. 2025).

Od związku z roślinami do zabijania owadów

Rodzaj Metarhizium jest często przedstawiany wyłącznie jako
zbiór zabójców owadów. Porównanie genomów M. anisopliae i
bardziej wyspecjalizowanego M. acridum wskazało jednak, że
linia wywodzi się od grzybów związanych z roślinami, a zdolność
zakażania owadów została rozwinięta później. M. anisopliae może
atakować ponad 200 gatunków owadów, natomiast M. acridum jest
związany głównie z szarańczakami (Gao i in. 2011).

Podwójny styl życia widać w białkach adhezyjnych. Mad1 uczestniczy w
przyczepianiu do powierzchni owada, a Mad2 wiąże się z kolonizacją
roślin. Zmienność genu kodującego Mad2 sugeruje, że adaptacja do roślin
była ważną siłą w ewolucji rodzaju, a nie poboczną właściwością
utrzymywaną przypadkiem (Wyrebek i Bidochka 2013).

Genomika kolejnych gatunków komplikuje prosty podział na patogeny
owadów i symbionty roślin. W genomie Metarhizium humberi
znaleziono sygnatury przystosowania do niszy gospodarza, w tym białka
podobne do efektorów znanych z patogenów roślin. Ten repertuar nie
dowodzi automatycznie takiej samej funkcji, ale pokazuje, że ewolucja
może przetwarzać istniejące narzędzia molekularne do nowych kontaktów z
gospodarzem (Siqueira i in. 2022).

Zabójca owada i partner rośliny

Niektóre gatunki Metarhizium kolonizują okolice korzeni lub
wnętrze tkanek roślinnych. Eksperymenty ze znakowanymi izotopami
pokazały, że azot pochodzący z ciała owada może zostać przeniesiony
przez grzyb do rośliny. Z kolei związki węgla wytworzone przez roślinę
mogą przepływać do grzyba (Behie i Bidochka 2014; Behie i in. 2017).

Nie jest to prosty układ, w którym roślina „zleca” grzybowi zabicie
konkretnego owada. Badania śledziły przepływ pierwiastków w
kontrolowanych układach. Pokazują możliwość obustronnej wymiany zasobów
i pomagają wyjaśnić, dlaczego grzyb może utrzymywać się przy korzeniach
również wtedy, gdy nie zakaża właśnie żadnego gospodarza.

Ta ekologia ma znaczenie dla biopreparatów. Szczep zdolny do
przetrwania w ryzosferze może dłużej pozostawać częścią środowiska
rośliny niż zarodniki naniesione wyłącznie na liść. Z drugiej strony
efekt zależy od gatunku rośliny, gleby, mikrobiomu oraz konkretnego
szczepu grzyba. Wyniku jednego doświadczenia nie można automatycznie
przenosić na każdą uprawę.

Grzyb zamiast części oprysku

Beauveria bassiana i gatunki Metarhizium są
wykorzystywane jako składniki biologicznych środków ochrony. Ich
przewaga polega między innymi na tym, że mogą zakażać przez kutykulę.
Owad nie musi zjeść preparatu, co bywa przydatne wobec szkodników
ssących lub żyjących w miejscach, do których toksyna pokarmowa dociera
słabo (García-Espinoza i in. 2020).

Metaanaliza doświadczeń z B. bassiana wykazała, że
najczęściej raportowana śmiertelność mieściła się pomiędzy 25% a 75%, a
najlepsze wyniki uzyskiwano wobec pluskwiaków. Autorzy zwrócili uwagę na
dużą zmienność metod, stężeń, czasu obserwacji oraz sposobu prowadzenia
testów. Najczęściej stosowanym stężeniem było 1 × 10⁸ konidiów na
mililitr, ale sama dawka nie wyjaśniała całego wyniku (Ramírez-Guerrero
i in. 2026).

Przegląd dotyczący kleszczy opisał redukcję populacji o 67,3% w
próbie terenowej. To obiecująca wartość, lecz pojedynczy wynik nie
stanowi gwarancji skuteczności każdego produktu i w każdych warunkach.
Liczą się gatunek kleszcza, środowisko, nośnik preparatu, temperatura,
wilgotność oraz trwałość zarodników (Abbasi i in. 2026).

W akwaponice grzyby mogą być szczególnie interesujące, ponieważ
stosowanie części klasycznych pestycydów jest ograniczone przez obecność
ryb. Badania nad B. bassiana i M. anisopliae wskazują
na możliwość ograniczania szkodników bez uzależniania działania od
połknięcia patogenu. Nadal trzeba jednak sprawdzać wpływ preparatu na
cały układ, a nie tylko na owada docelowego (García-Espinoza i in.
2020).

Korniki ambrozjowe stawiają dodatkowe wyzwanie. Same zależą od
grzybów symbiotycznych hodowanych w chodnikach wydrążonych w drewnie.
Laboratoryjne testy patogenów nie zawsze odtwarzają warunki panujące w
galerii kornika, dlatego przegląd z 2025 roku podkreślał lukę pomiędzy
wysoką skutecznością w laboratorium a ograniczoną liczbą przekonujących
doświadczeń terenowych (Castrejón-Antonio i Tamez-Guerra 2025).

Dlaczego wynik z laboratorium słabnie w polu

W laboratorium badacz kontroluje dawkę, temperaturę, wilgotność i
czas kontaktu zarodników z owadem. W polu każda z tych zmiennych zaczyna
się wahać. Promieniowanie ultrafioletowe uszkadza zarodniki, deszcz je
spłukuje, a niska wilgotność ogranicza kiełkowanie. Nawet dobrze dobrany
szczep może utracić znaczną część aktywności, zanim spotka gospodarza
(Kaiser i in. 2019; Lovett i St. Leger 2014).

Formulacja nie jest tylko dodatkiem technologicznym. Nośnik może
chronić zarodniki przed promieniowaniem, poprawiać przyczepność,
utrzymywać wilgoć i ułatwiać równomierne pokrycie rośliny. Termin
aplikacji powinien uwzględniać pogodę oraz aktywność szkodnika. Preparat
biologiczny wymaga więc równie precyzyjnej instrukcji użycia jak środek
chemiczny.

Trzeba też ocenić organizmy niedocelowe. Zakres gospodarzy zależy od
gatunku i szczepu, ale bezpieczeństwa nie można wywnioskować wyłącznie z
etykiety „naturalny”. Ocena EFSA dotycząca Metarhizium brunneum
BIPESCO 5/F52 analizowała między innymi ryzyko dla ludzi, środowiska i
organizmów, które nie są celem zabiegu. Taka ocena jest częścią
odpowiedzialnego stosowania biokontroli (EFSA 2020).

Najuczciwszy wniosek nie brzmi więc, że grzyby zastąpią wszystkie
insektycydy. Mogą zastąpić część zabiegów lub stać się elementem
integrowanej ochrony roślin. Ich przewagą jest odmienny mechanizm
działania. Ograniczeniem pozostaje zależność od mikroklimatu, trwałości
zarodników i biologii gospodarza.

Zakres możliwych zastosowań jest szerszy niż ochrona upraw. Przegląd
z 2026 roku opisał próby wykorzystania grzybów przeciw kleszczom, a w
jednym doświadczeniu polowym liczebność kleszczy po zabiegu zmniejszyła
się o 67,3%. To wynik pojedynczego układu doświadczalnego, nie gwarancja
skuteczności każdego preparatu w dowolnym siedlisku (Abbasi i in.
2026).

Nie tylko insektycyd

Zespół z Uniwersytetu Łódzkiego zebrał również badania nad
nietypowymi zdolnościami tych grzybów. Szczepy Metarhizium
robertsii i M. brunneum mogą uczestniczyć w rozkładzie
alkilofenoli, pestycydów, węglowodorów, syntetycznych estrogenów i
niektórych związków cynoorganicznych. Są to kierunki biotechnologiczne,
a nie gotowa metoda oczyszczania każdego skażonego terenu (Litwin, Nowak
i Różalska 2020).

W rosyjskich badaniach analizowano również hamowanie grzybów
chorobotwórczych dla roślin, w tym Botrytis cinerea,
Fusarium oxysporum i Rhizoctonia solani. Wynik
laboratoryjnego współwzrostu dwóch grzybów na płytce pokazuje
antagonizm, ale nie przesądza o ochronie maliny, porzeczki lub innej
rośliny w polu. W glebie działają korzenie, bakterie, inne grzyby,
pogoda i zabiegi agrotechniczne (Lelyak, Shpatova i Shternshis
2014).

Możliwe zastosowania obejmują więc co najmniej trzy role:
bezpośrednie zakażanie szkodnika, kolonizację rośliny oraz przemiany
zanieczyszczeń. Jedna hodowla nie musi wykonywać wszystkich zadań równie
skutecznie. Szczep wybrany pod kątem szybkiej śmiertelności owada może
słabo kolonizować korzenie, a szczep sprawnie rozkładający
zanieczyszczenie może nie nadawać się do formulacji polowej (Litwin,
Nowak i Różalska 2020).

Mykowirusy i modyfikowanie szczepów

W Chinach bada się także mykowirusy, czyli wirusy zakażające grzyby.
MfPV1 wyizolowany z Metarhizium flavoviride po przeniesieniu do
innych gatunków zwiększał sporulację oraz wirulencję wobec tantnisia
krzyżowiaczka i Spodoptera frugiperda. Był to nietypowy
przykład wirusa wzmacniającego cechy pożądane w biologicznym zwalczaniu
owadów (Guo i in. 2024).

Większość znanych mykowirusów kojarzono wcześniej z osłabieniem
gospodarza, określanym jako hipowirulencja. W doświadczeniu z MfPV1
stało się odwrotnie. Po przeniesieniu wirusa do M. anisopliae i
M. pingshaense wzrosły cechy związane z zakażaniem dwóch
szkodników z rzędu motyli. Był to wynik kontrolowanego eksperymentu, nie
dowód gotowości takiego układu do otwartego stosowania w środowisku (Guo
i in. 2024).

Grzyby entomopatogeniczne można modyfikować także metodami
transformacji genetycznej. Stosowano protoplasty, elektroporację oraz
przenoszenie DNA za pośrednictwem Agrobacterium. Celem jest
zwiększanie odporności na stres, wprowadzanie markerów albo poznawanie
funkcji genów wirulencji. Każda zmiana wymaga kontroli stabilności,
skutków ubocznych i zachowania poza laboratorium (Timofeev, Zhuravlev i
Dolgikh 2019).

Szybsze zabijanie nie jest jedynym kryterium dobrego szczepu.
Preparat musi dać się hodować, tworzyć dużo trwałych konidiów, znosić
suszenie i przechowywanie, zachowywać zdolność kiełkowania oraz działać
w przewidywalnym zakresie temperatur. Zwiększenie jednej cechy może
pogorszyć inną. Projektowanie biopreparatu jest zadaniem
wielokryterialnym (Lovett i St. Leger 2014).

Jiangcan, czyli jedwabnik jako surowiec

W chińskiej farmakopei funkcjonuje jiangcan, czyli wysuszona larwa
jedwabnika zakażona i zabita przez Beauveria bassiana. Jest to
inny surowiec niż maczużnik chiński, choć oba łączą ciało owada z
grzybem i bywają umieszczane w tej samej szerokiej kategorii
tradycyjnych produktów. Przemysłowa produkcja wymaga kontrolowanego
zakażania jedwabników oraz standaryzacji materiału (Kuang i in.
2023).

Sama obecność w farmakopei nie jest dowodem skuteczności każdego
przypisywanego działania klinicznego. Znaczenie ma identyfikacja grzyba,
skład chemiczny, sposób przygotowania, dawka i jakość badań z udziałem
ludzi. Opis produkcji biologicznego surowca należy oddzielić od oceny
terapeutycznej.

Maczużnik chiński między badaniem a reklamą

Maczużnik chiński, Ophiocordyceps sinensis, pasożytuje na
larwach motyli z rodziny Hepialidae. W tradycji chińskiej surowiec
nazywa się dong chong xia cao, czyli „zimą owad, latem trawa”. W handlu
nazwą cordyceps obejmuje się jednak rozmaite produkty, w tym preparaty z
hodowanej grzybni. Nie są one automatycznie równoważne naturalnemu
kompleksowi grzyba i larwy.

Naturalny surowiec powstaje przez długi związek pasożyta z larwą
żyjącą w glebie wysokogórskich łąk. Po śmierci gospodarza owocnik
wyrasta ponad powierzchnię gruntu. Zbieracz wydobywa połączone ciało
larwy i strukturę grzyba. Produkt z bioreaktora może natomiast składać
się wyłącznie z hodowanej grzybni lub jej ekstraktu. Dwie próbki
sprzedawane pod podobną nazwą mogą więc różnić się gatunkiem, częścią
organizmu i składem (Wang i in. 2018; Meng i in. 2021).

Problemy zaczynają się już na etapie identyfikacji. Z naturalnego
kompleksu izolowano różne grzyby towarzyszące, a uzyskanie hodowli
odpowiadającej właściwemu O. sinensis wymaga potwierdzenia
morfologicznego i molekularnego. Sama etykieta „Cordyceps” nie zapewnia
takiego potwierdzenia (Meng i in. 2021).

Metaanaliza z 2025 roku objęła 15 badań i 1310 pacjentów z
zaburzeniami czynności nerek. Preparaty O. sinensis stosowano
jako dodatek do standardowego leczenia. Autorzy odnotowali zmiany części
parametrów, między innymi kreatyniny i mocznika, lecz ocenili jakość
dowodów jako ograniczoną. Podobny problem dotyczy zestawień badań u osób
dializowanych oraz w cukrzycowej chorobie nerek: różnią się preparaty,
dawki i metodyka, a wiele badań ma ryzyko błędu systematycznego
(Efficacy of traditional Chinese medicine 2025; Xue i in. 2024).

Takie wyniki uzasadniają dalsze dobrze zaprojektowane badania. Nie
uzasadniają reklamowania maczużnika jako środka leczącego raka ani jako
potwierdzonego „wzmacniacza odporności”. Metaanaliza terapii
wspomagającej w nefrologii nie jest dowodem na dowolne działanie
przypisane produktowi sprzedawanemu pod nazwą cordyceps.

Metaanaliza nie naprawia automatycznie słabych badań pierwotnych.
Jeśli próby są małe, zaślepienie niewystarczające, preparaty różne, a
publikowanie wyników wybiórcze, połączony wynik nadal pozostaje
niepewny. Zmiana laboratoryjnego wskaźnika nie musi też oznaczać
mniejszej liczby hospitalizacji, wolniejszego postępu choroby ani
dłuższego życia. Takie punkty końcowe należy analizować osobno (Xue i
in. 2024; Efficacy of traditional Chinese medicine 2025).

Preparaty oceniano jako dodatek do standardowego leczenia, nie jego
zamiennik. To szczególnie ważne w chorobach nerek, w których samodzielne
odstawienie leków lub przyjmowanie nieznanego produktu może nieść
ryzyko. Artykuł popularnonaukowy powinien oddzielać wynik badania od
decyzji terapeutycznej.

Naturalny maczużnik chiński jest również zasobem ekologicznym i
gospodarczym Wyżyny Tybetańskiej. Przegląd danych terenowych wskazywał
na spadek zbiorów oraz presję wynikającą z intensywnego pozyskiwania,
zmian klimatu i przekształcania siedlisk. Autorzy podkreślali, że część
ocen opiera się na relacjach zbieraczy i modelach, dlatego potrzebne są
stałe powierzchnie obserwacyjne i wieloletnie pomiary. Reklama preparatu
z hodowli nie powinna być więc mieszana ani z dowodami klinicznymi, ani
z problemem ochrony dzikiego gatunku (Wang i in. 2018).

Wysoka wartość handlowa wpływa na mieszkańców regionów zbioru,
strukturę dochodów i presję na siedliska. Ochrona nie sprowadza się do
zakazu. Wymaga danych o liczebności, warunkach glebowych, gospodarzach
larwalnych, intensywności zbioru i zmianach klimatu. Bez stałego
monitoringu spadek ilości surowca może być mylony ze zmianą miejsca lub
terminu pojawu (Wang i in. 2018).

Czy te grzyby zagrażają ludziom

Ophiocordyceps manipulujący mrówkami nie stanowi
odpowiednika ludzkiego patogenu z „The Last of Us”. Jego cykl jest
wynikiem długiej specjalizacji wobec określonych gospodarzy. Zakażenie
innego organizmu wymagałoby pokonania barier temperatury, odporności,
chemii tkanek i sposobu transmisji. Nie ma dowodów na chorobę ludzi
polegającą na przejęciu zachowania przez te grzyby.

Nie należy jednak zamieniać tego zdania w twierdzenie, że wszystkie
grzyby entomopatogeniczne są całkowicie obojętne medycznie. W
literaturze opisano bardzo rzadkie zakażenia rogówki wywołane przez
Beauveria bassiana. Dotyczyły miejscowego zakażenia oka, często
po urazie lub przy dodatkowych czynnikach ryzyka. Nie były infekcjami
układu nerwowego ani chorobą przenoszącą się między ludźmi (Knutsson i
in. 2023).

Przy pracy z preparatem obowiązuje więc zwykła ostrożność: stosowanie
zgodnie z etykietą, ochrona oczu i dróg oddechowych, higiena oraz
niewykorzystywanie szczepów badawczych poza przewidzianym zastosowaniem.
Rzetelne uspokojenie nie polega na słowie „zero ryzyka”, tylko na
nazwaniu rzeczywistego rodzaju ryzyka i jego skali.

Słownik najważniejszych pojęć

Najczęstsze pytania

Czego nadal nie wiadomo

Nie znamy pełnego zestawu cząsteczek, które łączą infekcję
Ophiocordyceps z utratą zwykłego rytmu aktywności, wspinaczką,
wyborem podłoża i ugryzieniem. Kandydat wiążący skramblazę może wpływać
na węch, ale nie wyjaśnia całej sekwencji. Nie wiemy też, jaka część
zachowania wynika z aktywnej manipulacji, a jaka z ogólnego uszkodzenia
organizmu (Beckerson i in. 2025; van Roosmalen i de Bekker 2024).

U owadomorka wykazano udział określonych neuronów i czynnika
krążącego w hemolimfie, lecz tożsamość sygnału pozostaje nieznana. U
Massospora nie odtworzono pełnych szlaków biosyntezy alkaloidów
ani ich dokładnego wpływu na zachowanie cykady. Ogromny, powtarzalny
genom dodatkowo utrudnia analizę (Elya i in. 2023; Boyce i in. 2019;
Stajich i in. 2022).

W biologicznej ochronie roślin nadal trzeba przewidywać, który szczep
zadziała w określonym mikroklimacie, jak długo przetrwa na roślinie i
jakie organizmy niedocelowe spotka. Wynik laboratoryjny jest początkiem,
nie końcem tej oceny. Najbardziej użyteczne badania łączą genomikę,
fizjologię owada, ekologię terenu i rzeczywiste próby polowe.

Najbardziej spektakularny obraz, mrówka z owocnikiem wyrastającym z
ciała, jest więc dobrze opisanym finałem. Droga od pojedynczego sygnału
molekularnego do całej sekwencji zachowania nadal pozostaje otwartym
problemem.

Źródła wykorzystane w artykule

1. Abbasi E. i in. (2026). Potential of Entomopathogenic Fungi for
   the Biocontrol of Tick Populations. PubMed.
2. Hughes D.P. i in. (2009). The Life of a Dead Ant: The Expression
   of an Adaptive Extended Phenotype. The American Naturalist.
3. Beckerson W.C. i in. (2025). The First of Us: Ophiocordyceps use
   a novel scramblase-binding peptide to manipulate zombie ants.
   Preprint. PMC.
4. Boyce G.R. i in. (2019). Psychoactive plant- and
   mushroom-associated alkaloids from two behavior modifying cicada
   pathogens. Fungal
   Ecology.
5. de Bekker C. i in. (2015). Gene expression during zombie ant
   biting behavior reflects the complexity underlying fungal parasitic
   behavioral manipulation. BMC
   Genomics.
6. De Fine Licht H.H. i in. (2023). Rearing zombie flies:
   Laboratory culturing of the behaviourally manipulating fungal pathogen
   Entomophthora muscae. PMC.
7. Elya C. i in. (2018). Robust manipulation of the behavior of
   Drosophila melanogaster by a fungal pathogen in the laboratory. eLife/PMC.
8. Elya C. i in. (2023). Neural mechanisms of parasite-induced
   summiting behavior in “zombie” Drosophila. eLife.
9. Fredericksen M.A. i in. (2017). Three-dimensional visualization
   and a deep-learning model reveal complex fungal parasite networks in
   behaviorally manipulated ants. PNAS.
10. Gao Q. i in. (2011). Genome Sequencing and Comparative
    Transcriptomics of the Model Entomopathogenic Fungi Metarhizium
    anisopliae and M. acridum. PLOS
    Genetics.
11. Gielen R. i in. (2024). Entomopathogenic Fungi as Mortality
    Agents in Insect Populations: A Review. Ecology
    and Evolution/PMC.
12. Ramírez-Guerrero A.A., Marmolejo-Rodríguez J.M., Macías-Gómez N.M.,
    Montañez-Valdez O.D., González-Villaseñor C.O. (2026). Efficacy of
    Beauveria bassiana as a biopesticide: A meta-analysis. Agro
    Productividad. DOI: 10.32854/p2t1jy06.
13. Kuang Z.Y. i in. (2023). Postępy badań nad cechami infekcji i
    zastosowaniem Beauveria bassiana. Microbiology
    China, PDF.
14. Litwin A., Nowak M., Różalska S. (2020). Entomopathogenic fungi:
    unconventional applications. Springer.
15. Lovett B., St. Leger R.J. (2014). Stress is the rule rather than
    the exception for Metarhizium. Current
    Genetics.
16. National Science and Technology Infrastructure (2024). Ten
    mykowirus zwiększa aktywność owadobójczą Metarhizium. NCSTI.
17. Pavlyushin V.A. i in. (2020). Przegląd mikrobiologicznej ochrony
    roślin. Сельскохозяйственная
    биология.
18. Sharma R. i in. (2023). Entomopathogenic fungi and their
    relevance in sustainable agriculture: A review. Cogent
    Food & Agriculture.
19. Stajich J.E. i in. (2022). An Improved 1.5-Gigabase Draft
    Assembly of Massospora cicadina. ASM.
20. Xue X. i in. (2024). Ophiocordyceps sinensis preparations
    combined with the renin–angiotensin system inhibitor for diabetic kidney
    disease treatment. Frontiers
    in Pharmacology.
21. Zhuang Y. i in. (2025). Fossil fungi in mid-Cretaceous amber
    reveal ancient origin of entomopathogenic Ophiocordyceps.
    Proceedings of the Royal Society B, DOI 10.1098/rspb.2025.0407. Omówienie
    z rycinami.
22. Zhang W. i in. (2024). Cross-talk between immunity and behavior:
    insights from entomopathogenic fungi and their insect hosts. FEMS
    Microbiology Reviews/PMC.
23. Behie S.W., Bidochka M.J. (2014). Ubiquity of Insect-Derived
    Nitrogen Transfer to Plants by Endophytic Insect-Pathogenic Fungi.
    Applied and
    Environmental Microbiology.
24. Behie S.W. i in. (2017). Carbon translocation from a plant to an
    insect-pathogenic endophytic fungus. Nature
    Communications/PMC.
25. Kaiser D. i in. (2019). Efficiency of natural substances to
    protect Beauveria bassiana conidia from UV radiation. Pest Management
    Science/PMC.
26. EFSA (2020). Peer review of the pesticide risk assessment of the
    active substance Metarhizium brunneum BIPESCO 5/F52. EFSA
    Journal/PMC.
27. Knutsson K.A. i in. (2023). Beauveria bassiana Keratitis: A Case
    Series and Review of the Literature. PMC.
28. Wang W. i in. (2018). Investigation on natural resources and
    species conservation of Ophiocordyceps sinensis. Protein &
    Cell/PMC.
29. Zimowska B., Król E.D. (2019). Entomopathogenic Fungi and Their
    Biocenotic Importance. Advancements
    of Microbiology.
30. Vivekanandhan P. i in. (2024). Classification, biology and
    entomopathogenic fungi-based management and their mode of action against
    Drosophila species. Frontiers
    in Microbiology.
31. Wang L. i in. (2022). Advances in the control of crop pests by
    using entomopathogenic fungi. Journal
    of Tropical Biology.
32. Fungi Magazine (2018/2019). Massospora. PDF.
33. Efficacy of traditional Chinese medicine Cordyceps sinensis as
    an adjunctive treatment in patients with renal dysfunction: a systematic
    review and meta-analysis (2025). PMC.
34. Araújo J.P.M. i in. (2018). Zombie-ant fungi across continents:
    15 new species and new combinations within Ophiocordyceps. Studies in
    Mycology/PMC.
35. Hughes D.P. i in. (2011). Behavioral mechanisms and
    morphological symptoms of zombie ants dying from fungal infection.
    BMC
    Ecology/PMC.
36. van Roosmalen E., de Bekker C. (2024). Mechanisms Underlying
    Ophiocordyceps Infection and Behavioral Manipulation of Ants: Unique or
    Ubiquitous? Annual
    Review of Microbiology.
37. Wyrebek M., Bidochka M.J. (2013). Variability in the Insect and
    Plant Adhesins, Mad1 and Mad2, within the Fungal Genus Metarhizium
    Suggest Plant Adaptation as an Evolutionary Force. PLOS
    ONE/PMC.
38. Siqueira A.C.O. i in. (2022). Genomic signatures and insights
    into host niche adaptation of the entomopathogenic fungus Metarhizium
    humberi. G3,
    Oxford Academic.
39. García-Espinoza F. i in. (2020). Beauveria bassiana y
    Metarhizium anisopliae como controladores compatibles y eficientes de
    insectos plaga en cultivos acuapónicos. Scientia
    Agropecuaria, SciELO Perú.
40. Castrejón-Antonio J.E., Tamez-Guerra P. (2025). Overview and
    Recent Advances in Bioassays to Evaluate the Potential of
    Entomopathogenic Fungi Against Ambrosia Beetles. PMC. DOI:
    10.3390/insects16060615.
41. Lelyak A.A., Shpatova T.V., Shternshis M.V. (2014). Fungicidal
    properties of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae.
    CyberLeninka.
42. Guo Y. i in. (2024). Transfection of entomopathogenic
    Metarhizium species with a mycovirus confers hypervirulence against two
    lepidopteran pests. PNAS/PMC.
43. Timofeev S.A., Zhuravlev V.S., Dolgikh V.V. (2019).
    Transformation of entomopathogenic fungi: a methodological
    review. CyberLeninka.
44. Meng Y., Tang H., Shi J., Wang D. (2021). Three fungi isolated
    from Ophiocordyceps sinensis and their culture conditions. Mycosystema,
    PDF.